Crecimiento microbiano y adhesión de Escherichia coli en espumas elastoméricas de silicona con aditivos de uso común

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 8541 (2023) Citar este artículo

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La silicona se usa a menudo en entornos donde la repelencia al agua es una ventaja. El contacto con el agua favorece la adhesión de microorganismos y la formación de biopelículas. Dependiendo de la aplicación, esto puede aumentar la posibilidad de intoxicación alimentaria e infecciones, la apariencia degradante del material y la probabilidad de defectos de fabricación. La prevención de la adhesión microbiana y la formación de biopelículas también es esencial para las espumas elastoméricas a base de silicona, que se utilizan en contacto directo con el cuerpo humano pero que a menudo son difíciles de limpiar. En este estudio, se describe la unión microbiana y la retención de los poros de espumas de silicona de diferentes composiciones y se compara con las espumas de poliuretano de uso común. El crecimiento de Escherichia coli gramnegativo en los poros y su lixiviación durante los ciclos de lavado se caracteriza por el crecimiento/inhibición bacteriano, ensayo de adhesión e imágenes SEM. Se comparan las propiedades estructurales y superficiales de los materiales. A pesar de usar aditivos antibacterianos comunes, hemos encontrado que las partículas no solubles permanecen aisladas en la capa de elastómero de silicona, lo que afecta la microrrugosidad de la superficie. El ácido tánico soluble en agua se disuelve en el medio y parece ayudar a inhibir el crecimiento bacteriano planctónico, con una clara indicación de la disponibilidad de ácido tánico en las superficies de los SIF.

La silicona es un material bien investigado con una amplia gama de aplicaciones. Sin embargo, sus propiedades antibacterianas en aplicaciones específicas aún plantean dudas. En aplicaciones médicas, las espumas a base de silicona (SIF) se utilizan principalmente como prótesis1 y apósitos modernos para heridas2,3, en contacto constante con tejidos y fluidos corporales. Como la humedad ambiental y el agua favorecen la formación de biopelículas por la adhesión de microorganismos, tales condiciones indudablemente aumentan la posibilidad de infecciones. Otro campo de aplicación de los SIF en rápido crecimiento es el acolchado (asientos, colchones, juntas), donde es muy probable el contacto ocasional con fluidos corporales, alimentos y líquidos. Las espumas acolchadas suelen tener una estructura de celdas abiertas, lo que permite la penetración de aire, fluidos y microorganismos. Como la formación de biopelículas también degrada la apariencia del material y aumenta la probabilidad de defectos de fabricación4,5, la prevención de la adhesión microbiana y la formación de biopelículas en los materiales de silicona es un tema importante, independientemente de su aplicación.

El poli(dimetilsiloxano), por ejemplo, los polímeros basados en PDMS, comúnmente conocidos como siliconas, no son inherentemente antibacterianos. Los aditivos como los catalizadores, incluidas las nanopartículas de platino6, y otras especies de bajo peso molecular incorporadas entre las cadenas de polímeros o injertadas en el esqueleto del polímero pueden proporcionar actividad antibacteriana de silicona7,8,9. Se informa que la baja tensión superficial y, por lo tanto, la alta hidrofobicidad son una de las principales razones por las que el PDMS es propenso a la adsorción de proteínas y la adhesión bacteriana10,11. Por ejemplo, Busscher et al. compararon Candida albicans y C. tropicalis y encontraron que cuanto más hidrófoba es la superficie del microorganismo, más tiende a adherirse a una superficie de silicona4. Aunque la bacteria gramnegativa Escherichia coli tiene regiones hidrofóbicas e hidrofílicas en su capa de membrana externa, su superficie generalmente se considera hidrofílica (se informa que el ángulo de contacto para la humectación está en el rango de 16,7° a 24,7°)12,13. Generalmente se entiende que la adhesión de los microorganismos depende de las interacciones hidrofóbicas entre la célula bacteriana y la superficie del polímero13.

Buscando suprimir la adhesión de bacterias hidrofílicas sobre una superficie hidrofóbica, a menudo se propone como posible solución aumentar la hidrofilicidad de la superficie10,14,15. Se muestra que la adhesión de E. coli en el catéter de silicona disminuye en un 32 % al injertar péptido antimicrobiano y polivinilpirrolidona en PDMS curado, o incluso hasta ~ 95 % al usar metilcelulosa modificada con vinilo16 y, al usar carboximetilquitosano y polidopamina, se obtiene una ≥ 90% de reducción en la adhesión de E. coli15. Además, el injerto de acrilatos7 en caucho de silicona (Pseudomonas, catéter) suprime eficazmente la adsorción de proteínas no específicas y la adhesión celular, suprimiendo la recuperación hidrofóbica de la superficie. Uno de los trabajos más recientes de McVerry et al. muestra una modificación de superficie hidrofílica exitosa en un solo paso en condiciones ambientales y bajo luz ultravioleta para crear una red de polisulfobetaína y perfluorofenilazida de polímero zwitteriónico en la superficie de silicona17. La actividad antibacteriana notificada se debió a la formación de la capa de hidratación superficial en presencia del recubrimiento hidrofílico.

Las modificaciones de la superficie mencionadas anteriormente se llevan a cabo con éxito para la silicona monolítica, lo que le permite procesar la superficie del material de manera uniforme. Sin embargo, se vuelve mucho más desafiante injertar los SIF de celda abierta altamente porosos y de baja densidad en toda la estructura. Sumergir grandes volúmenes llenos de aire sería engorroso y llevaría mucho tiempo. Además, durante el moldeo, se forma una piel parcial durante el proceso de fabricación. Lo que es más importante, la naturaleza hidrófoba se ve favorecida en cambio para impedir que el agua entre en su superficie y poros, especialmente en aplicaciones de amortiguación y aislamiento. La funcionalización de su superficie con grupos hidrofílicos revocaría su propiedad de disuasión del agua, actuando así como un material similar a una esponja.

Para mantener la naturaleza hidrofóbica del material, es posible agregar sitios antibacterianos locales en forma de partículas, inhibiendo así el crecimiento de microorganismos. Estas partículas pueden emerger parcialmente durante el adelgazamiento de las paredes de los poros en el proceso de curado y formación de espuma, pero permanecen incrustadas en el material. Este método de fabricación se basa en la polimerización y dispersión de los componentes y evita el desgaste de los aditivos antibacterianos.

Aplicar propiedades antibacterianas a la silicona, incorporando diferentes especies de plata (nanopartículas, sales, iones) ha sido una de las principales líneas de investigación durante muchos años18,19,20,21. Junto con la silicona hidrófoba, se ha descubierto que los apósitos para heridas se benefician de la extracción de bacterias de las heridas y actúan como bactericidas simultáneamente2. Las nanopartículas inorgánicas, Ag, ZnO y TiO2 muestran una alta eficacia antibacteriana contra E. coli, pero su uso en concentraciones efectivas altera significativamente las propiedades mecánicas20. Para grandes volúmenes de material, se podrían incorporar a la matriz de espuma varios aditivos y rellenos de bajo costo. Por ejemplo, el ácido tánico22,23,24, el shungite25, el quitosano26, la mica y la base de zinc27 han mostrado actividad antibacteriana.

La actividad microbiana en las espumas de silicona se ha investigado principalmente para apósitos para heridas comerciales2,19 a través de pruebas cualitativas (es decir, zona de inhibición) y cuantitativas (ensayo de viabilidad bacteriana). En forma de polvo, se ha utilizado un método de matraz agitado para probar la actividad antibacteriana de los SIF de alta densidad curados con peróxido, donde el efecto antimicrobiano radica en los aditivos tóxicos que se escapan de la espuma (post)curada28. Para diferentes apósitos para heridas, los resultados de las pruebas de inhibición de la zona se compararon con la hidrofobicidad de la superficie del material poroso2. Para los elastómeros de silicona sin espuma, también se ha demostrado que una membrana porosa sin tratar no revela ninguna actividad bacteriostática o bactericida29.

Recientemente, se publicó un método estandarizado, ISO 23641:202130, para probar polímeros celulares flexibles basado en el método del matraz de agitación y podría usarse como guía para evaluar la eficacia antibacteriana. En algunos casos, un proceso simplificado podría aplicarse con la misma eficacia.

Este estudio se centra en la actividad antimicrobiana en espumas de polisiloxano con diferentes aditivos orgánicos y minerales, que están fácilmente disponibles y, por lo tanto, son industrialmente viables. A modo de comparación, se evalúan las espumas a base de poliuretano (PU o PUR) y sus actividades antibacterianas, ya que el PU es el material más utilizado en las aplicaciones mencionadas anteriormente y muchas más. Existe una amplia investigación sobre la espuma de PU y sus aditivos antimicrobianos (en apósitos para heridas19, membranas31, compuestos31 y recubrimientos31), pero para los SIF, muchas preguntas de investigación aún no tienen respuesta, ya que este campo está en constante evolución. Más importante aún, ambos materiales se aplican como capas de amortiguación en asientos y colchones. A medida que las espumas elastoméricas de silicona ganan cada vez más interés en la amortiguación, la amortiguación de vibraciones, el aislamiento32 y las aplicaciones médicas, el ajuste de sus propiedades antimicrobianas agrega valor a su ya excelente naturaleza.

Este experimento muestra cómo los diferentes aditivos en la espuma y la diferencia en el material base afectan el crecimiento bacteriano en la suspensión de inoculación dentro de las 24 h a 25 °C. Las concentraciones resultantes de E. coli en medio Luria-Bertani (caldo LB) que rodean los cubos de prueba se muestran en la Fig. 1. A medida que el cubo de espuma se sumerge en el medio, es libremente permeable a las bacterias y al medio portador. Se espera que la concentración de E. coli difiera del medio de crecimiento puro, sin cubos y alrededor de los cubos, lo que propone un efecto antibacteriano. Para ello, se realizaron las mismas pruebas para una mezcla de inoculación pura (Sin espuma) y una espuma de silicona estándar sin aditivos antibacterianos (SIF) para el experimento de control.

Las variaciones en las concentraciones de E. coli en el medio de crecimiento que rodea las muestras de cubos y en el medio sin una muestra de espuma. Se puede ver una diferencia significativa con respecto a un SIF estándar para SIF-CHI (espuma de silicona con aditivo de quitosano) y SIF-TAN (espuma de silicona con aditivo de ácido tánico). Además, ambas espumas basadas en PUR muestran concentraciones más altas de E. coli en el medio de crecimiento en comparación con otros SIF (excepto SIF-AC con aditivo de carbón activo). SIF-MeC - espuma de silicona con aditivo de metilcelulosa, SIF-SHU - con aditivo de shungite, PUR-EG/APP - espuma de poliuretano con aditivo de grafito exfoliado y polifosfato de amonio. Las abreviaturas utilizadas en esta figura y las propiedades de las espumas preparadas se resumen en la Tabla 1.

Los resultados muestran que la concentración de E. coli (c[CFU]) en el medio de crecimiento fue la más alta alrededor de los SIF con aditivo de carbón activado (SIF-AC). En comparación con el SIF prístino (sin aditivos), la concentración de E. coli (UFC/ml) en el medio de cultivo circundante de SIF-AC es tres veces mayor. Esta diferencia significativa en c[CFU] sugiere que el aditivo de carbón activado hidrofílico aumenta la concentración del medio de cultivo alrededor de los cubos de espuma. El carbón activado se describe como un adsorbente para unir moléculas de líquidos mediante fuerzas de van der Waals, lo que provoca una mayor concentración de adsorbato en la interfase que en el fluido a granel33. Por lo tanto, el efecto sobre c[CFU] en los medios de crecimiento alrededor de SIF-AC podría deberse a la mayor unión de bacterias en la superficie de los poros de la espuma, que también se observa en las imágenes SEM (microscopio electrónico de barrido) (sección Formaciones de poblaciones bacterianas). Aunque la naturaleza hidrófila y soluble en agua de la metilcelulosa le permitiría difundirse desde el compuesto polimérico y disolverse en LB, su inclusión en la matriz SIF (en SIF-MeC) no tiene un efecto significativo en la inhibición del crecimiento bacteriano en el medio en comparación con SIF prístino. Un medio de cultivo sin espuma dio como resultado 1/3 logs menos de c[CFU] que con la muestra de espuma SIF, lo que sugiere que la presencia de un cubo de espuma SIF aumenta la concentración de E. coli/LB en 24 h a 25 °C.

Las suspensiones de inoculación alrededor de SIF-SHU, con aditivo de shungite, dieron como resultado c[CFU]-s más bajos que para SIF prístino, aunque es esencial notar que los rangos de desviación estándar se superponen; por lo tanto, la diferencia puede no ser significativa. Como se informa que el shungite tiene propiedades antibacterianas en un medio acuoso, esperábamos un efecto sobre c[CFU]25. Los SIF que dificultan significativamente el crecimiento de E. coli a 25 °C son SIF-CHI y SIF-TAN. En comparación con los SIF prístinos, el aditivo de quitosano hidrofílico en SIF-CHI parece tener un efecto distintivo en la inhibición del crecimiento bacteriano en el medio. Como el quitosano es insoluble en agua, no se espera que se disuelva del polímero. Es posible que sobresalga de la superficie hasta cierto punto o que esté disponible desde los lados cortados de la espuma. A partir de investigaciones previas de Qin et al., el quitosano insoluble en agua muestra un efecto inhibidor contra E. coli debido a que el agua actúa como un medio ácido34. Para SIF-TAN, durante el período de inoculación, una decoloración detectada visualmente en el medio de crecimiento indica una fuga de ácido tánico (TA) en el medio. La fuga se promueve aún más cortando la muestra y exponiendo el TA a la solución. Como el TA es una sustancia molecular altamente soluble, es posible la difusión vibratoria de las moléculas desde una red de polímeros hidrofóbicos reticulados y la disolución en un medio acuoso35. La muestra de espuma SIF-TAN resultó en el mejor efecto antibacteriano entre otras espumas dopadas con aditivos en esta prueba, lo que resultó en 0,5 logs menos de c[CFU] que para SIF prístino.

En general, la adhesión celular a superficies hidrofóbicas ha sido previamente descrita por McVerry et al. como por la naturaleza no polar del PDMS y el aumento significativo del efecto antibacteriano cuando su superficie se modifica a hidrofílica17. Dado que la superficie de PUR es naturalmente hidrofóbica36 pero menos hidrofóbica que la silicona, se espera la adhesión y el crecimiento bacteriano en el medio circundante cuando existe la posibilidad de utilizar la superficie del material para la unión y la multiplicación. Las mediciones del ángulo de contacto (ver Datos complementarios S1) muestran que aunque tanto SIF como PUR son hidrofóbicos (Θ > 90°), la gota de agua humedece la superficie PUR y PUR-EG/APP de manera más eficiente que las superficies SIF y SIF-AC. Hemos observado que la humectación aumenta con el tiempo debido a la naturaleza porosa de las espumas.

A pesar de una diferencia de 0,5 log en c[CFU] entre SIF y PUR, también debemos considerar la estructura de la espuma. Cerca de densidades de espuma similares, las micrografías SEM revelan vacíos comparativamente más grandes en los PUR, lo que sugiere que las bacterias tienen menos área de superficie para adherirse y, por lo tanto, para multiplicarse. Además, el movimiento vigoroso del medio durante la agitación podría dificultar la adhesión de bacterias. Las imágenes correspondientes que comparan las estructuras de espuma se pueden encontrar en el Apéndice S1 en línea de este manuscrito.

Las muestras, que se inocularon en E.coli/LB durante 24 h a 25 °C (180 rpm), se lavaron en 1 × PBS durante cinco ciclos secuenciales para evaluar el comportamiento de adhesión-desprendimiento de las células bacterianas de los poros (células planctónicas) y paredes de poros (células adheridas). Los siguientes resultados en la Fig. 2A,B indican cómo los diferentes materiales afectan la adhesión y el crecimiento bacteriano y si el aditivo antibacteriano tiene algún efecto dentro de la espuma. Desde el primer lavado (lavado I), la lixiviación de cI[CFU] está en correlación con la de c24h[CFU] siendo mayor para poliuretanos y menor para SIF-TAN/SIF-CHI. La comparación de c[CFU] de los medios de lavado muestra que una porción relativamente grande de bacterias se filtra con el primer lavado, lo que indica que la mayoría son planctónicas, por ejemplo, flotando dentro de la espuma. La suma de bacterias eliminadas por lavado de la espuma no nos daría el total de bacterias dentro del material, ya que no todas las células se liberan en cinco lavados. Aún así, los lavados posteriores (del lavado II al V) revelan más bacterias presentes en total que en el medio circundante.

Extracción de las bacterias de los cubos mediante ciclos de lavado: concentraciones de E. coli en los medios de lavado secuencial (UFC/ml de PBS). Las espumas a base de silicona (A) se separan de las espumas de poliuretano (B) debido a la diferencia en la estructura de los poros, estas últimas tienen vacíos significativamente más grandes y se favorece el intercambio del medio.

Una pendiente más pronunciada al comienzo de la Fig. 2 representa la extracción de células viables sueltas (planctónicas). Sugerimos que la meseta poco profunda al final de las curvas (lavados III, IV y V) podría indicar el lento desprendimiento de las células adheridas de los poros (Fig. 2A). Las curvas más pronunciadas de los lavados I-III proyectan bien la estructura altamente porosa de PUR y PUR-EG/APP, lo que permite un paso más rápido de la suspensión. A diferencia de los PUR, las bacterias son más difíciles de extraer de los SIF. Los posibles mecanismos incluyen la adhesión más probable a las superficies más hidrofóbicas y la obstrucción del tamaño de poro más pequeño, lo que reduce la tasa de intercambio de líquido durante los lavados. Como SIF-TAN tenía la concentración más baja de E. coli en el medio de crecimiento circundante después de 24 h de incubación, se espera una curva de meseta temprana debido a la presencia inicial de menos bacterias y al efecto antibacteriano debido a la fuga de TA en la solución.

También nos interesaba saber si había un crecimiento bacteriano significativo en el cubo de espuma o si los resultados de los lavados eran simplemente el efecto de la adhesión. Una posibilidad era comparar si la unión/adhesión de E. coli se ve afectada por la duración de la inoculación. Se analizaron las diferencias entre las inoculaciones a corto plazo (0 h, lavado inmediato) y a largo plazo (24 h), y el resumen se muestra en la Fig. 3A.

(A) Liberación de bacterias de espumas SIF prístinas en diferentes duraciones de inoculación: espuma inoculada durante 24 h y espumas lavadas inmediatamente después del paso de inoculación (sin aditivos antibacterianos). (B) Este experimento muestra las diferencias en las concentraciones que surgen de diferentes condiciones de crecimiento. En los experimentos realizados en 'AIR', no hay exceso de caldo ni aireación/agitación adicional. Después del período de 24 h, se analizaron las concentraciones de E. coli (UFC/ml) en los SIF estándar inoculados.

Como antes, la curva más pronunciada nos permite suponer que hay más bacterias sueltas (planctónicas) y menos adheridas. Como era de esperar, un período más prolongado ha permitido que las bacterias crezcan pero también interactúen con la superficie del material de espuma. Las curvas de lavado después de un período de incubación de 24 h muestran una eliminación más lenta de los poros que para las bacterias eliminadas inmediatamente. Tal estancamiento podría indicar un comportamiento de desprendimiento gradual del material hidrofóbico.

Para ilustrar el efecto de crecimiento en condiciones de baja humedad, así como en ausencia de nutrientes, realizamos una prueba en un ambiente cerrado a 25 °C sin caldo ni agitación adicional, seguido de cinco lavados posteriores (prueba AIR, Fig. 3B). En comparación con el método utilizado anteriormente en esta investigación, que es la incubación en un matraz y medio LB en exceso, la eliminación de bacterias de las muestras de espuma da como resultado curvas algo similares de concentraciones de lavado, lo que indica que cuando las bacterias tienen suficiente tiempo para crecer y multiplique, hay suficiente tiempo para adherirse a la superficie del material.

Todas las espumas de silicona utilizadas en este estudio son espumas elastoméricas de celda abierta a base de polisiloxano. Las espumas se prepararon utilizando rellenos generales no antibacterianos distribuidos en los prepolímeros. Tales partículas de relleno son visibles debajo de la capa de polímero (ver Fig. 4A) de un SIF prístino. La superficie con aditivos antibacterianos difiere solo ligeramente del SIF prístino visualmente por la rugosidad de la superficie y la distribución de partículas, como se ve en la imagen central (Fig. 4B, SIF-MeC). Aunque los rellenos generales usados en las composiciones de SIF no se usaron para el estándar PUR y PUR-EG/APP, las partículas de EG o APP usadas en esta composición no se detectaron visiblemente sobresaliendo de la superficie (Fig. 4C).

Para un SIF sin aditivos antibacterianos específicos, las partículas generales de relleno distinguibles dentro de las paredes de la espuma están cubiertas con una fina capa de polímero debido al aumento de la tensión superficial (imagen A). Para SIF-MeC, el aditivo aumenta la rugosidad de la superficie, permaneciendo aún debajo de la capa de polímero (imagen B). La superficie lisa y la estructura hueca de PUR-EG/APP ofrecen menos superficie para adherirse (imagen C).

Los aditivos con fines antibacterianos constituyen una porción relativamente grande de la premezcla, que varía de 0,3 a 5,0% en peso. Las dimensiones espaciales de las partículas en comparación con el grosor de la pared de los poros deberían permitirles salir a la superficie/sobresalir durante el proceso de soplado y el consiguiente adelgazamiento de la pared. Por lo tanto, esperamos que afecten el crecimiento bacteriano tras el contacto parcial o directo con bacterias cuando el aditivo puede alterar la membrana celular causando lisis y muerte celular15.

Sin embargo, es posible que, debido a las condiciones de síntesis y los parámetros de la espuma resultante (grosor de la pared, contenido de aditivos y dimensiones de las partículas, pero lo más importante, la tensión superficial), estas partículas no salgan a la superficie por completo y la mayoría permanezca cubierta con una fina capa de polímero. . Para confirmar este fenómeno, realizamos un análisis EDX en la superficie de los SIF centrándonos en 20 áreas diferentes para adquirir la composición elemental de la superficie. La distribución de elementos (Si, C) se muestra en los mapas elementales obtenidos por la técnica SEM-EDX (Fig. 5).

Los mapas elementales de análisis SEM-EDX de la sección transversal del esqueleto de la espuma SIF-SHU y la superficie de los poros muestran una distribución uniforme de Si, lo que indica que la silicona está presente en la superficie de las partículas de relleno. El mapa elemental de la sección transversal revela áreas particulares densas en carbono, que coinciden con las partículas de relleno que se ven en las imágenes SEM. El mapa elemental de Si muestra que la silicona está presente en las partículas de relleno hasta cierto punto. Para SIF-CHI, las composiciones elementales fueron las siguientes: C 61,2, O 6,3, Si 32,5 % en peso y C 76,7, O 5,9, Si 17,4 % atómico. Para SIF-SHU, las composiciones elementales fueron: C 48,9, O 28,8, Si 22,3 % en peso y C 61,0, O 27,0, Si 11,9 % atómico.

Los resultados de las imágenes de composición sugieren que las partículas están bien incorporadas en los prepolímeros de silicona, lo que deja cadenas de polímero enredadas en la superficie de los aditivos. Por ejemplo, las áreas de shungite densas en carbono en la matriz polimérica se representan obteniendo el espectro EDX. Los detalles de los espectros EDX de los valores superficiales de SIF medidos en porcentajes atómicos y de peso se enumeran en las imágenes de la Fig. 5. Aunque la composición elemental de los aditivos utilizados es principalmente C y H, los resultados SEM-EDX para SIF-CHI también muestran una baja concentración de nitrógeno en la superficie de los poros.

Entre todas las muestras observadas, después del período de incubación de 24 h (sin lavados), las bacterias tienden a ubicarse en diferentes formaciones estructurales en la superficie de los SIF. Solo se observa una distribución uniforme de E. coli adherida en SIF y SIF-AC prístinos (Fig. 6), lo que sugiere que hay menos o ningún efecto perturbador para la adhesión bacteriana favorecida por la superficie hidrofóbica característica de la silicona. Las bacterias también se han adherido a los sitios donde están presentes los rellenos, sin ningún comportamiento distinguido visible sobre o alrededor de ellos (Fig. 6, imagen central superior).

Distribución uniforme de E. coli en las superficies de SIF (imágenes A–D) y SIF-AC (E,F). Múltiples E. coli están presentes en la parte superior del polímero, debajo del cual el polímero cubre las partículas de relleno (imágenes B, C). La formación de pili es visible en el SIF prístino (imagen D). Para los SIF con carbón activado, las bacterias forman áreas aglomeradas que son una formación claramente diferente de las superficies SIF estándar.

El carbón activado con un área superficial alta se considera hidrofílico (a mayor área superficial, mayor hidrofilia) y con alta capacidad de adsorción33. Encontramos bacterias distribuidas uniformemente en las superficies de los poros en todas las espumas con aditivo AC y algunas colonias/aglomeraciones más grandes en sitios individuales. La formación de pili, que son los principales responsables de la unión durante la conjugación, lo que permite la unión a superficies sólidas, es evidencia de las condiciones adecuadas para que las bacterias gramnegativas compartan información genética y se multipliquen (Fig. 6, imagen central inferior). Los pili eran raros en estas formaciones dispersas pero más probables en las formaciones de grupos de colonias.

Además de formaciones similares en SIF y SIF-AC, notamos un comportamiento distintivo en grupos de aditivos insolubles en agua (shungit, quitosano) y aditivos solubles en agua (ácido tánico, metilcelulosa). Aunque el shungite tiene carbono en diferentes modificaciones y es insoluble, aporta algunos componentes disolventes que poseen propiedades antibacterianas25,37. El análisis SEM revela que las bacterias se encuentran solo en los poros más externos de la muestra SIF-SHU, dejando los poros internos casi libres de bacterias (Fig. 7). La fuga de dichos componentes del esqueleto explicaría la ausencia de bacterias adheridas a la espuma. Inicialmente, la concentración de partículas disueltas en la suspensión de inoculación es menor alrededor del cubo donde la concentración de E. coli es relativamente alta (30,5 ml de suspensión de inoculación total, de los < 2,7 ml en el cubo).

Debido a la disolución de los componentes de shungite, las bacterias se encuentran solo en los poros más externos de la muestra SIF-SHU (imágenes B, C). En los poros más externos se encuentran algunas formaciones bacterianas aglomeradas. Las imágenes (A) y (B) son réplicas de las diferentes áreas de la misma muestra, y la imagen (C) es una ampliación de la imagen (B).

Las muestras con aditivo de quitosano insoluble (SIF-CHI) muestran una distribución desigual de E. coli adherida (Fig. 8). Encontramos solo unos pocos microorganismos en algunos poros, y los poros más cercanos a los lados de la muestra estaban poblados de manera desigual. Nuevamente, algunas bacterias estaban presentes en forma de grandes grupos/aglomerados (Fig. 8, imagen A), que pueden haber sido formas planctónicas antes de la extracción supercrítica. No se encontró tal distribución, como se vio para SIF prístino (Fig. 6) y SIF-AC (Fig. 6).

Las espumas dopadas con quitosano (SIF-CHI) mostraron una distribución desigual de E. coli en la superficie de los poros. En las imágenes (A–C) algunas áreas están ocasionalmente pobladas y otras limpias sin ciertas formaciones. Las imágenes (A–C) son réplicas de la misma muestra observada.

En esta investigación, hemos encontrado que el efecto antibacteriano de la metilcelulosa (en SIF-MeC) en la superficie del material es similar al quitosano (en SIF-CHI) (Fig. 9B,C), pero su efecto antibacteriano es insignificante en el medio de cultivo (Fig. 1). Este último indica que la metilcelulosa y el quitosano sí afectan la adhesión de bacterias en los poros de la espuma de silicona.

La formación de diferentes estructuras en superficies de SIF con aditivos hidrofílicos: bacterias como formaciones en capas en SIF-AC (A), bacterias adheridas ocasionalmente distribuidas en SIF-MeC en una superficie con una rugosidad visiblemente aumentada (B), y grandes grupos únicos de c bacterias en los poros de SIF-CHI (C).

Curiosamente, no fue visible ninguna adhesión bacteriana como la descrita anteriormente en las superficies de los poros en la espuma con el aditivo de ácido tánico (TA). Durante el período de incubación con aireación vigorosa (180 rpm), TA altamente soluble (solubilidad: 2850 g/L agua, 1,7 mol/L) se filtró de la espuma, detectable por la decoloración de la suspensión de amarillo a amarillo parduzco. Dado que las muestras se congelaron antes de la inoculación, es posible que algunas partículas de TA se hayan aflojado y descubierto. En las respectivas imágenes SEM (SIF-TAN), no encontramos bacterias en las paredes de los poros (Fig. 10). En SIF-TAN, los poros están interconectados y, teniendo en cuenta el tamaño de la E. coli (2–5 µm), las bacterias pudieron flotar libremente por todo el espacio vacío del cubo de espuma junto con el medio líquido. Como no hay una colonización superficial visible, asumimos que las bacterias filtradas durante los lavados flotaban y se multiplicaban en la suspensión de inoculación (p. ej. permaneciendo planctónicas). El estilo de vida planctónico de microorganismos en condiciones similares también ha sido sugerido por Tan et al.38.

Ausencia de bacterias en la superficie de un poro en SIF con un aditivo de TA al 0,5 % en peso. En las imágenes (B) y (C), no hay presencia de E. coli, pero se pueden encontrar residuos de partículas de relleno en la superficie de los poros. Las imágenes (A) y (B) son réplicas de las diferentes áreas de la muestra, y la imagen (C) es una ampliación de la imagen (B).

En comparación con los SIF, los PUR de baja densidad analizados (PUR y PUR-EG) tenían un área de superficie significativamente menor para adherirse y la estructura es más hueca (Fig. 11, fila superior). Curiosamente, se han formado puentes similares a hilos del material de PU a través de los bordes de los poros durante el proceso de formación de espuma y curado, que es donde se ha adherido la mayoría de E. coli. A medida que el medio de inoculación/crecimiento fluye a través de los canales, las bacterias planctónicas se adhieren a estos sitios, lo que conduce al ensamblaje de colonias más grandes. No encontramos evidencia de tal actividad en los SIF. Para las espumas PUR-EG, las espumas de poliuretano ignífugas con EG (grafito exfoliante) y APP (polifosfato de amonio), notamos que la mayoría/todas las bacterias formaron colonias grandes y casi ninguna en la superficie del material celular (Fig. 11, parte inferior fila). Estas formaciones son adyacentes entre sí. En cuanto a PUR, E. coli también se ha adherido a los puentes de material de los poros de interconexión.

Las espumas de poliuretano (PUR, imágenes A–C y PUR-EG/APP, imágenes D–F) tienen una estructura hueca distinguida. La mayoría de las bacterias se ha adherido a las formaciones filiformes a través de los huecos de los poros (imágenes A,B,F). Para los PUR en general, se encuentran múltiples formaciones bacterianas grandes de E. coli que no son frecuentes en los SIF.

Las muestras de espuma utilizadas en las pruebas se prepararon mediante un proceso de moldeo por inyección. Se introdujeron aditivos seleccionados en composiciones de silicona para evaluar el efecto de los aditivos sobre el crecimiento bacteriano en las espumas, a diferencia de una superficie plana no porosa.

Para la síntesis de SIF, se prepararon mezclas de prepolímeros utilizando poli(dimetilsiloxanos) terminados en vinilo e hidroxilo (5000 cSt), poli(metilhidro)siloxano 100 % funcionalizado con hidrógeno (25–35 cSt) y catalizador de Karstedt (platino( 0)-1,3-divinil-1,1,3,3-tetrametildisiloxano, 0,05% Pt) que se obtuvieron de Hubei Chem y agua de calidad MilliQ. Moderador SIT7900.0 (1,3,5,7-tetravinil-1,3,5,7-tetrametilciclotetrasiloxano) y relleno de fortalecimiento general HMDZ sílice pirogénica tratada con HMDZ SIS6962.0 (N.° de lote 11698972251) se obtuvieron de Gelest Inc, y mica moscovita de OMYA, Noruega (suministrado por Virk OÜ, usado tal como se recibió).

Las densidades de espuma de celda abierta resultantes estaban en el rango de 80 a 175 kg/m3 y se cortaron en piezas rectangulares de 1,3 × 1,4 × 1,5 cm3 (volumen de 2,7 cm3). La porosidad de la espuma se calculó a partir de la densidad de la espuma considerando que la densidad aparente del compuesto de silicona era de 1 g/cm3. Como referencia, se compararon dos espumas de poliuretano obtenidas de la producción industrial de Estelaxe OÜ utilizando el mismo método. La lista de espumas de prueba se puede encontrar en la Tabla 1, que se acompaña de información estructural sobre las moléculas de aditivos orgánicos en la Fig. 12.

Estructuras moleculares de quitosano (A), metilcelulosa (B) y ácido tánico (C).

En todos los experimentos se usó el organismo de prueba Escherichia coli (E. coli) cepa Nissle. El caldo nutritivo Luria-Bertani (LB) y la solución salina tamponada con fosfato 0,1 M (1XPBS) fueron preparados por el Instituto de Tecnología de la Universidad de Tartu. La solución de formaldehído (37%) para la fijación celular se obtuvo de Panreac AppliChem. Estelaxe OÜ proporcionó las muestras de espuma a base de PU y las muestras a base de polisiloxano se sintetizaron internamente.

Las mezclas de prepolímeros se prepararon usando un mezclador independiente con una paleta rotatoria recubierta de PTFE. Los componentes de las premezclas se separaron en dos partes distintas, una que contenía el catalizador y el moderador y la otra que contenía hidruro además de otros prepolímeros funcionalizados. Ambos componentes se mezclaron por separado, luego se mezclaron e inyectaron mediante un dispositivo de moldeo por inyección diseñado en laboratorio, dispensando un volumen total de 500 ml de premezcla por muestra de espuma.

Se transfirió un asa de cultivo de E. coli al caldo LB estándar en un vial de vidrio, sellado con una tapa metálica esterilizada a la llama. La suspensión de células de E. coli preparada se incubó durante 20 ha 37 °C, con una velocidad de agitación de 180 rpm.

Antes de la inoculación, las muestras de espuma se esterilizaron en un horno de vacío (Memmert) a 200 °C y 3 mbar durante 60 min en el matraz Erlenmeyer con una tapa de papel de aluminio como sello para evitar la contaminación por aire. Se preparó una mezcla de 30 mL de medio LB estéril y 0,5 mL de precultivo de E. coli para inocular las muestras de espuma. La concentración inicial del medio de cultivo fue de aproximadamente (0,5…1) × 108 CFU/ml, determinada mediante diluciones en placa y contando las colonias por triplicado. La espuma de silicona utilizada en esta investigación tenía una baja densidad (85-175 kg/m3), poros pequeños (diámetro de < 1 mm) y era de naturaleza altamente hidrofóbica. Por lo tanto, fue necesario eliminar el aire de las muestras de espuma sumergiéndolas y comprimiéndolas en la mezcla preparada de E. coli/LB para permitir que las bacterias fluyan a través de la estructura abierta. Se exprimió con pinzas de metal esterilizadas en la vecindad de la llama para matar las bacterias en el aire. Los matraces que contenían las muestras y la suspensión de E. coli/LB se agitaron durante 24 h a 25 °C y 180 rpm.

En primer lugar, se recogieron alícuotas del medio de cultivo de 24 h que rodeaba los cubos de espuma. Además, siguió una serie de lavados para extraer las bacterias de la muestra de espuma. Cada cubo de espuma se transfirió a un matraz Erlenmeyer estéril que contenía 30 ml de 1 × PBS (solución salina tamponada con fosfato) y se siguió con un ciclo de lavado de 10 min a 25 °C y 180 rpm. Para análisis posteriores, se tomó una muestra de cada lavado (PBS y bacterias extraídas). Este paso se repitió hasta realizar 5 lavados.

Analizamos todos los medios de crecimiento iniciales de 24 h y los medios de lavado posteriores para determinar las concentraciones bacterianas. La DO600 se evaluó mediante un espectrofotómetro UV/VIS (Ultrospec 7000, Biochrom) para evaluar la densidad celular de las muestras de lavado. Las muestras se diluyeron diez veces en serie en cada paso usando 1 × PBS. Se sembraron 100 µl de diluciones en la placa de agar LB y se incubaron durante la noche a 37 °C. Se contaron las colonias bacterianas y se calcularon las concentraciones iniciales considerando factores de dilución específicos. La actividad/eficacia antibacteriana se puede ver por la proporción reducida de bacterias considerando la concentración bacteriana del inóculo sin espuma.

Para cada composición específica, se extrajo un conjunto de cubos de espuma de las suspensiones de inoculación después de 24 h. Los cubos se sumergieron en formaldehído al 3,7% en una solución de PBS 1 × para la fijación celular y se mantuvieron a +4 °C para su posterior análisis. Se realizó un intercambio por etapas de la solución de FA/PBS en los poros de la espuma por etanol (99,5%), por ejemplo, deshidratación en serie. Las muestras de espuma se mantuvieron en cada solución durante un mínimo de 2 h, en etanol al 40, 50, 60, 70, 80, 90 y 96% en volumen. Además, durante la noche en etanol al 99,5% vol, y otro 99,5% vol para almacenamiento.

El proceso de extracción con CO2 supercrítico, un paso necesario para preparar las células para la obtención de imágenes, se llevó a cabo utilizando un secador de punto crítico (E3100, Quorum Technologies) y un termostato (Proline RP 1845, LAUDA). Para obtener imágenes de las secciones transversales bajo SEM (Hitachi TM3000, 15 kV), las muestras se liofilizaron con un bisturí y se recubrieron con una capa de oro de 7,5 nm.

Se aplicó la técnica SEM-EDX para mapear la distribución elemental y adquirir la composición superficial de los materiales de espuma. Para EDX, se utilizó SwiftED3000 (Oxford Instruments) en combinación con SEM (Hitachi TM3000). Las composiciones elementales se analizaron recopilando datos de 20 puntos y los resultados se promediaron.

La hidrofilia de los materiales de espuma se evaluó midiendo el ángulo de contacto formado entre las gotas de agua y la superficie de la espuma de polímero y la capa similar a una piel que se forma tras el moldeo. Para ello, se colocaron gotas de agua en tres zonas diferentes. Los resultados son el valor medio de tres mediciones en diferentes partes de la película de polímero. Los resultados se resumen en el Suplementario S1.

La actividad antibacteriana de diferentes espumas de silicona en comparación con las espumas de poliuretano se evaluó inoculando las espumas con E. coli gramnegativo, uno de los organismos patógenos más comunes que se encuentran en los colchones y cojines de los asientos. Diferentes fluidos, generalmente acompañados de microorganismos, son propensos a penetrar en los poros del material durante la compresión repetitiva que caracteriza su aplicación. Por tanto, el método cuantitativo que hemos aplicado es adecuado para describir el crecimiento bacteriano en estructuras elásticas y tridimensionales en condiciones en las que se dispone de un exceso de medio portador y las bacterias planctónicas pueden adherirse libremente a la superficie.

Nos enfocamos en comparar la actividad antimicrobiana de los aditivos naturales comercialmente disponibles y de bajo costo integrados en la matriz polimérica, ya que es algo engorroso sumergir o recubrir por inmersión el producto final. De los resultados de este estudio se pueden extraer las siguientes conclusiones:

Si bien la mayor parte de la membrana externa de E. coli es hidrófila, la combinación de hidrofobicidad parcial y microrrugosidad de la superficie SIF es suficiente para permitir la unión de las bacterias;

El efecto antimicrobiano, o la falta del mismo, podría explicarse por la fina capa de polímero que cubre las partículas de aditivo que se espera que actúen como sitios antibacterianos;

Aunque las partículas de aditivo están cubiertas con una fina capa de silicona, los aditivos hidrofílicos insolubles en agua incorporados en los prepolímeros afectan la unión de E. coli en la superficie de la espuma aumentando la rugosidad de la superficie;

Los aditivos solubles en agua, como el ácido tánico, muestran un efecto antibacteriano considerable cuando se disuelven de la matriz polimérica;

Durante el período de incubación de 24 horas, la bacteria gramnegativa E. coli es más propensa a adherirse a la superficie de elastómero a base de polisiloxano que a la espuma a base de poliuretano. Sin embargo, la concentración bacteriana en el medio circundante del polisiloxano prístino es menor que la de un poliuretano estándar.

Concluimos que el uso de aditivos naturales de bajo costo sin recubrimiento por inmersión pero con una incorporación inicial en la matriz polimérica permite evitar la formación de biopelículas microbianas en la superficie de las espumas de silicona. Para futuras investigaciones, sería fundamental analizar las variaciones en el contenido de relleno en el rango donde las propiedades mecánicas del elastómero son aceptables para una aplicación deseada.

Los conjuntos de datos que respaldan las conclusiones de este artículo se incluyen dentro del artículo y sus archivos complementarios. Las imágenes SEM adicionales utilizadas y/o analizadas durante el estudio actual están disponibles del autor correspondiente a pedido razonable.

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Esta investigación formó parte de un proyecto de desarrollo respaldado por SA Archimedes (Grant No. 2014-2020.4.02.19-0155), del 8 de mayo de 2019 al 7 de mayo de 2022. Agradecemos a Marje Kasari por sus valiosos conocimientos al elegir la metodología.

Instituto de Tecnología, Universidad de Tartu, Nooruse 1, 50411, Tartu, Estonia

Ingrid Rebane, Hans Priks, Karl Jakob Levin, İsmail Sarigül, Urmas Johanson, Tanel Tenson y Tarmo Tamm

Instituto de Química, Universidad de Tartu, Ravila 14a, 50411, Tartu, Estonia

Uno Maeorg

Estelaxe OÜ, Parksepa, Estonia

Peter Piirimägi

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IR fue responsable de la investigación y el análisis formal de los resultados y redacción del manuscrito. IR y KJL prepararon las muestras, TT, HP, IS e IR se encargaron de desarrollar la metodología, TT, TT, HP, UM y UJ conceptualizaron y supervisaron el trabajo de investigación, y TT y PP proporcionaron los recursos. Todos los autores revisaron el manuscrito.

Correspondencia a Ingrid Rebane.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Rebane, I., Priks, H., Levin, KJ y col. Crecimiento microbiano y adhesión de Escherichia coli en espumas elastoméricas de silicona con aditivos de uso común. Informe científico 13, 8541 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-35239-9

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Recibido: 30 enero 2023

Aceptado: 15 de mayo de 2023

Publicado: 26 mayo 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-35239-9

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